J.R.R. Tolkien is geboren in Bloemfontein, Zuid-Afrika. Zijn vader stierf toen hij nog jong was. Zijn moeder bekeerde zich tot het katholicisme, ondanks hevige protesten van haar familie. Zij stierf aan diabetes toen hij een tiener was, maar hij voelde voor de rest van zijn leven dat zij een martelaar was voor haar geloof; dit beïnvloedde duidelijk zijn eigen katholieke geloofsbelijdenis.
In de periode nadat hij wees was geworden, ontmoette hij Edith Bratt (die later model stond voor Luthien) en werd verliefd op haar. Ondanks vele obstakels trouwde hij met haar, zijn eerste en grootste liefde. Tolkien diende in het Britse leger tijdens de Eerste Wereldoorlog, bij het meest gedecoreerde Britse legeronderdeel, de Lancashire Fusiliers. Hij zag een aantal van zijn medestrijders en een aantal van zijn dierbaarste vrienden het leven verliezen. Hijzelf eindigde in een militair ziekenhuis, lijdend aan loopgravenkoorts (trench fever). Tijdens zijn herstel begon hij met het schrijven van een serie sprookjes gebaseerd op zijn studie naar mythologie en folklore, die hij The Book of Lost Tales noemde.
Kenners van zijn werk zeggen dat de oorlog zijn werk heeft beïnvloed; dat hij fantasie zag als een ontsnapping aan de vreselijke realiteit van fabrieken, machines, pistolen en bommen van de twintigste eeuw.
Tolkien had nooit verwacht dat zijn boeken populair zouden worden bij het grote publiek. Hij schiep de wereld van Midden-aarde (Middle-earth) als de verklaring voor de talen die ontwierp. Door tussenkomst van een voormalige student, publiceerde hij De Hobbit (The Hobbit) (1937), een boek dat hij voor zijn eigen kinderen had geschreven. Hoewel het boek was bedoeld voor kinderen, werd het ook door volwassenen gelezen. Het was zelfs zo populair dat de uitgever (Allen & Unwin) Tolkien vroeg een vervolg te schrijven.
Dit moedigde hem aan zijn beroemdste werk te schrijven, het epische, uit drie delen bestaande In de ban van de ring (The Lord of the Rings (1954-1955), wat de Encyclopaedia Britannica als richly inventive omschreef. Het schrijven van dit epische werk nam bijna tien jaar in beslag, een periode waarin hij onophoudelijk werd gesteund door de Inklings en zijn dierbaarste vriend, C.S. Lewis.
Tolkien dacht eerst dat The Lord of the Rings, net als The Hobbit, weer een kinderboek zou worden, maar het groeide snel uit tot een donkerder en serieuzer werk. Hoewel het een direct vervolg op The Hobbit was, was het voor een veel ouder publiek bedoeld, gebaseerd op het immense achtergrondverhaal van Midden-aarde. The Lord of the Rings werd ontzettend populair onder studenten in de jaren '60 en is sindsdien populair gebleven. Het werd al spoedig in veel talen vertaald, waaronder het Nederlands, maar ook in het Esperanto.
The Lord of the Rings was, afgemeten zowel aan verkoopcijfers als aan onderzoek onder lezers, een van de populairste boeken van de twintigste eeuw. De invloed van Tolkien is duidelijk te zien in het fantasy-genre dat tot bloei kwam na het succes van The Lord of the Rings. Het verhaal is twee keer verfilmd, vanaf 1978, gedeeltelijk door Ralph Bakshi, en in 2001-2003 door Peter Jackson.
Zijn hele leven bleef hij werken aan de geschiedenis van Midden-aarde. Uit dit werk werd, na zijn dood, door zijn zoon Christopher Tolkien en fantasy-auteur Guy Gavriel Kay, de Silmarillion samengesteld, dat in 1977 werd gepubliceerd.
Christopher Tolkien publiceerde in de daaropvolgende jaren veel achtergrondmateriaal over de schepping van Midden-aarde, beginnend met Unfinished Tales (1980), The Letters of J.R.R. Tolkien (1981), en een verzameling essays, The Monsters and the Critics (1983), en diverse delen in de serie The History of Middle-Earth.
